简短的历史
波音公司和洛克希德.马丁公司的2架演示机均获得了资助，两者在争夺联合攻击战斗机的最终定型。X-32和X-35在竞争性飞行中必须分别证明设计的短距起飞和垂直降落(STOVL)、常规起飞和着陆(CTOL)以及舰载(CV)型的适用性。2000年12月底安装了轴驱动的升力风扇发动机之后，X-35B短距起飞和垂直降落版本于2001年2月开始了地面悬停试验，到6月，它已经为安装了升力风扇的飞行试验做好了准备。它第一次短暂的垂直起降于2001年6月23日完成，第二天进行了持续的悬停，7月16日首次进行常规起飞和垂直降落。
美国国防部于2001年10月26日宣布，X-35战机已胜出，洛克希德.马丁公司将获得价值180亿美元的系统开发与演示合同。这涉及到生产代表型机体。最初包括13架全测试型机：5架F-35A、5架F-35B和3架F-35C，外加静态试验机身。第一架飞机(F-35A AA-1)于2004年开始生产，2005年5月总装，2006年2月19日在沃思堡下线，并于当年7月7日正式亮相，当时的美国空军参谋长迈克尔.莫斯利(Michael Moseley)将军正式将其命名为“闪电II”。
系统开发与演示机队隶属于爱德华兹空军基地461TES飞行测试中队，包括F-35A AF-01至AF-04号机，以及两架从埃格林训练分队转移过来的小批量初始生产型机体(AF-06/07号机)，以提高测试效率。
但是，该计划已经出现了延误，洛克希德马丁公司无法满足10月份的首飞要求。2006年12月15日，AA-1号机终于第一次升空，由首席试飞员乔恩.比斯利(Jon Beesley)驾驶。与此同时，第一架F-35B(BF-01号机)的研制工作已于2005年9月开始，并于2008年6月11日进行了首次飞行。早在2003年，由于F-35B在机身中部增加了提升风扇，人们就已经在担心F-35B的重量问题。开始进行设计审查，从结构、武器舱和短距起飞/垂直降落版本的一些“客户期望”中减轻至少2700磅(1225千克)的重量。
这大大减缓了系统开发与演示阶段F-35B的进度，意味着设计面临妥协。F-35B的内部武器缩减为2枚1000磅级的武器加上两枚AMRAAM，相比之下，F-35A和C都可以在内部携带两枚2000磅级的武器。2009年7月28日，洛克希德.马丁公司在沃斯堡发布了首款F-35C舰载型。F-35C CF-01号机于2010年6月6日进行了首飞。沃斯堡的洛克希德.马丁公司和加利福尼亚州爱德华兹空军基地以及马里兰州帕塔克森特河的联合工业/兵种团队认真参与了大规模的系统开发与演示阶段飞行测试项目。与所有主要飞机项目一样，都出现了延误。系统开发与演示阶段测试产品的构建时间比计划的更长，主要是由于部件生产延迟和配置更改。美国国防部联合评估小组(JET)的结论是，完成F-35的研发所需的时间和成本将高于联合项目办公室的预期。
第一架F-35A闪电II，AA-1号机，于2006年12月15日首次升空，试飞员是乔恩.比斯利(Jon Beesley)。
在2009年的巴黎航展上，时任联合项目办公室主管大卫.海因茨(David Heinz)少将为系统开发与演示提供了一些有趣的里程碑式信息。他说，包括初始作战测试与评估在内的测试计划将持续到2013年10月……然而，不到一年后的2010年2月，海因茨因为当时的美国国防部长罗伯特.盖茨(Robert Gates)变得强硬而为性能不佳的F-35背锅。盖茨宣布，他将扣留洛克希德.马丁公司6.14亿美元的性能奖励，并将F-35B置于试用期，并宣布了系统开发与演示阶段的重组流程，增加了约13个月的测试，耗资28亿美元。盖茨还推迟了一些早期的飞机生产来支付额外的测试费用。这最后一步完全违背了F-35生产计划的基本前提----尽快扩大生产规模。由于开发测试推迟到2015年，首批小批量初始生产(LRIP)批次的飞机被添加到系统开发与演示阶段。
这次重组产生了深远的影响，虽然迟迟没有进展，但F-35几乎每天都会有显著的里程碑。统计数据显示，出勤率显著提高，然而，尽管-35B的飞行任务超过了年度计划，可是它落后于总体测试点的目标。到2012年，新任美国国防部长莱昂.帕内塔(Leon Panetta)解除了F-35B的试用期，并以此认可F-35B解决了几乎整个2010年都困扰该型战机的五大技术难题后，在飞行测试中所取得的进展。
2010年，美国国防部长罗伯特.盖茨让F-35B进入试用期。这在英国引发了一项改变F-35C采购的决定，并于2012年5月被逆转为原定的F-35B计划，部分原因是为了消除对皇家海军两艘伊丽莎白女王级航空母舰进行昂贵改装的需要。
